水木しげるの代表作の三度目のアニメ化作品。おどろおどろしい原作に「愛と希望」という新解釈を加え映像化。その象徴として人間と妖怪の橋渡し役となる少女ユメコが登場。
自然や他者への思いやりを失い、身勝手に生きる人間たちに対して、妖怪たちの怒りが爆発。この流れに乗じて、ぬらりひょん一派が人間の排斥をもくろむ。そんなぬらりひょん一派に、人間と妖怪の共存共栄を望む幽霊族のゲゲゲの鬼太郎が立ち向かう。
社会の近代化が進むある日、ビルの工事中に何かを封印していた石塚が崩された。それ以来子供たちをさらう誘拐事件が何件も発生する。
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遊園地の中で、ユメコという少女が突如姿を消してしまった。妖怪ポストによって彼女の弟・星郎から連絡を受けた鬼太郎は早速ミラーハウスを調査する。なんと姿を奪われたユメコがいた！
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鬼太郎の所にねずみ男が助けを求めに来た。遠足に行ったユメコたちが、猫塚村で多数の猫に襲われたのだ。鬼太郎は化け猫に連れ去られたユメコと猫娘を助けるため洞窟に入り、ネコ仙人と出会う。
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町で次々に起こるビル崩壊事件。それは自分の経営する建築会社に利益を与えるため、妖怪・ぬらりひょんが仕組んだものだった。大金をチラつかせて、ねずみ男も利用してビルを爆破する。
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ダイヤモンドで儲ける横田商事に金の匂いをかぎつけたねずみ男は、横田社長を追って洞窟に入ると、ダイヤモンドの山を見つける。鬼太郎はここが妖怪・輪入道の住み家であることを伝えるが…!?
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ある晩。サラリーマンの黒川と後輩の吉永は酔った勢いで終電へと乗り込むが、しばらくすると、様子がおかしいことに気づく。この電車は鬼太郎が車掌を務める、地獄行きの幽霊電車だったのだ…！
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とある浜辺の村で妖怪・磯女が現われ、村の子供をさらう事件が発生した。その話を聞いた鬼太郎は事件を解決するために村へ向かうと、村役場で村長の腰巾着になっているねずみ男と出会う。
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不吉な数字「４」を嫌って３階の上を５階と呼ぶアパートの管理人の前に、ないはずの４階を貸してくれと妖怪・だるまが現れた。気味悪がる管理人に金を握らせ、だるまは４階に妖怪相談所を作る。
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いじめられっ子の新一は、壷の中の妙な液体を飲まされて以来、夜に家を抜け出すようになってしまった。両親から依頼されて夜中に新一をつけていたねずみ男は、新一が水虎に操られていると知る。
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ユメコのクラスに特別講師として現われた響ワタル。彼が奏でる美しい音楽は、聞く者の心をとりこにする。一方、まったく同時期に、妖怪音楽で人の魂を奪う事件が起こった。
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