恋愛色の強い本家「ヴァンパイア・ダイアリーズ」とひと味違う濃厚な内容。人気キャラのクラウスを核に、バンパイア・狼人間・魔女の3種族が激しいバトルを繰り広げる。
全てのバンパイアの起源にして最強の「オリジナルズ」が、ニューオーリンズの町に戻ってくる。魔女の力を封じて町を牛耳るマルセルを倒すため、魔女が呼び寄せたのだった。和解と裏切りを繰り返し、狼人間を交えた3つの種族は覇権をめぐる戦いを始める。
オリジナル・ヴァンパイアの一家と、ヴァンパイアとオオカミ人間のハイブリッドである危険なクラウス・マイケルソンを中心にストーリーが展開する。
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兄のイライジャに強く勧められ、レベッカもニューオーリンズにやって来る。だが、そこで久しぶりに再会したヘイリーが思いがけない秘密を抱えていることを知り、レベッカはショックを受ける。
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クラウスとレベッカはイライジャの忠告も聞かず、マルセルのグループを内部からつぶそうとする。クラウスたちはソフィーに協力を求めるが、ソフィーはダヴィナと関わり合うことを恐れて引き受ける。
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ダヴィナは、もうすぐ行われるミュージック・フェスティバルに参加したいとマルセルに訴え、彼を説得する。だがマルセルは、カミーユに頼んで密かにダヴィナを見張らせる。
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クラウスは、これから生まれてくる自分の子供についてソフィーが何か知っていると確信し、彼女を問い詰める。ソフィーは、過去の秘密をクラウスとレベッカに打ち明ける。
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クラウスはヘイリーの命が危険にさらされていると知り、ヘイリーとお腹の中にいる子供を守ろうと全力を尽くす。そんな中、過去に起きた悲惨な事件に対して気持ちの整理ができずにいたカミーユは…。
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ヘイリーの前にかつての知り合いが現れ、驚くべき新事実を暴露する。そのためヘイリーは、自分自身とお腹の子供に対する心配をますます募らせていく。
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レベッカは難しい決断に迫られ、キーラン神父のもとへ教えを請いに行く。イライジャは、クラウスと仲たがいしていることに悩む。そんな中、ヘイリーの過去の事実が、ある人物によって明かされる。
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マルセルが、クラウスの変化に驚く。最近のクラウスは、マルセルが犯した過ちのいくつかを許し、心を開いているからだ。カミーユは引き続き謎のメッセージの意味を解き明かそうとしていたが…!?
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フレンチクオーターで、毎年行われる“カスケット・ガールズ・フェスティバル”の準備が始まる。そんな中、クラウスがダヴィナを連れ戻す計画を実行しようとすると…!?
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