前シリーズまでの主人公・冴島鋼牙に代わり、栗山航演じる道外流牙が新たな主人公に。これまでの作品以上に大人向けのダークなヒーロー特撮調になっている。
特定の管轄に所属せず、旅をしながら魔獣を狩り続ける若き魔戒騎士・道外流牙。ある日、差出人不明の指令書を受け取った彼は、その導きによりボルシティを訪れる。人々が幸せに過ごせるというその街は夢と希望に包まれていたが、流牙は魔獣の気配を察知する。
夢と希望に溢れ、人々の笑顔が絶えない理想の街ボルシティで、あるカップルの結婚式が盛大に行われていた。ところが、幸せに包まれた披露宴会場に突如恐怖の悲鳴が響く。
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金城建設の鷲頭課長は、難攻不落と言われた不動産をことごとく契約に漕ぎ着ける敏腕として名を馳せていた。ところが、彼の周りの人物が忽然と消えているという事実も判明する。
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ボルシティには多くの都市伝説がある。その中に深夜になると裸の女が男を誘惑しているというF4入口にまつわる噂話があった。興味を持った猛竜は単身調査を開始する。
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深夜のバーで莉杏と燕邦は偶然知り合い、途端に意気投合する。同じ頃、不法投棄をしていた壇田は古いラジオから聴こえる声に誘われ、陰我ホラーに憑依されてしまう。
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ホラーと流牙の戦いを目の当たりにして以来、不思議な夢を見るようになってしまった燕邦。部下の吉富は顔色のすぐれない燕邦の体調を気遣い、休暇を取る様に薦める。
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メジャーデビューを控えたミュージシャンのシンは、今宵も路上ライブを開催していた。その近くで陰我ホラー・ユーヤを追いつめる猛竜だったが、突如ユーヤが暴走、怪我を負った上に取り逃がす。
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ボルシティの新興住宅地への移住を希望する者たちの中に、洲崎類の家族の姿があった。祖父と父を亡くし、類、祖母、母、弟の家族4人で苦しい生活を続けてきた洲崎一家は…!?
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流牙を尾行する1人の男がいた。フリージャーナリストの風見と名乗るその男は、自らが撮影した写真を流牙に見せる。それは流牙と陰我ホラーが戦っているところを捉えたものだった。
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流牙に協力を拒まれた風見だったが諦めることが出来ず、昔なじみの友人であるリベラに写真を渡して、NEWS TIMEで取り扱って欲しいと懇願する。
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ハイスクールに通う北島遥は、深夜の学校内で怪物の姿を目撃するが、担任教師の遠山とクラスメイトたちは笑い飛ばして信じようとしない。
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