天下取りが現実味を帯びてきた織田信長、というシリアスな大筋をたどりながら、ユルいキャラクターたちが大騒ぎ。ボケとツッコミにあふれた歴史物語に今期も目が離せない。
ついに京への上洛を果たした織田信長。その名は全国へと広まっていき、戦は熾烈の一途をたどる。伊勢では鬼との死闘が繰り広げられ、金ヶ崎ではあわや全滅の危機に陥る。それでも目指すは天下布武。信長を慕う忍者の女の子・千鳥が、命運を分ける鍵になる。
大和国大名・松永久秀に書簡を送っていた信長は、彼のはっきりしない態度にもどかしさを覚えて千鳥に忍び込むよう命じる。しかし、久秀の居城・多聞山城は、攻め込むことも忍び込むことも不可能と言われていて…。
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降伏した久秀に、信長は「そのまま大和国を治めよ」と言う。光秀は三大悪事を犯した久秀に権力を与えてはいけないと信長に反対する。しかし、信長は過去には目をつぶれと光秀を説き伏せる。信長の胸中は…。
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室町幕府第十五代将軍に就任した足利義昭は、信長に褒美として副将軍、もしくは管領の位を授けると言う。ところが信長はどちらの誘いも辞退する。実は信長が本当にほしかったものは肩書きではなく…。
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信長が岐阜で正月を迎えていた頃、京にて織田家を揺るがす大事件が発生する。将軍の足利義昭を闇に葬るため、武装した軍勢が将軍御所を急襲。軍勢を率いるのは三好三人衆と、打倒信長に命を懸ける謎の男で…。
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文武を磨き生まれ変わった斎藤龍興によって窮地に立たされた光秀は、勝龍寺城の細川藤孝に援軍を頼むよう千鳥を遣いに出す。光秀たちは藤孝ら援軍の到着まで、龍興らの猛攻を何とか応戦して耐え忍ぶ。
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二条御所の建築現場に、ポルトガルから「でうす」の教えを広めにきた宣教師・ルイス＝フロイスがやって来る。布教活動の許可を得に来たと言うフロイスに、信長はなぜ危険を冒してまではるばる日本に来たのかと問う。
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織田家の次なる攻略の地が伊勢国に決定。南伊勢の大名、北畠具教・具房親子を討ち取るため、織田領である北伊勢を統治する滝川一益と合流する。しかし、一益は大の忍び嫌いで、その上、北畠軍には鬼が出るという。
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滝川一益は大河内城に奇襲を仕掛けるが、その情報を知った北畠具教によって逆に急襲されてしまう。鬼のように強い具教を前にして、一益はなすすべもない。万事休すかと思われたその時、千鳥が助けに現れる。
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織田軍による大河内城包囲が長引く中、千鳥は北畠具教に決闘を申し込む。快諾した具教は信長を侵略者だと非難し、剣豪で有り続けるために刀を振るう。腕力と速さが桁違いの具教に挑む千鳥に勝機は…。
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千鳥は懐に忍ばせていた飛び道具を手放し、身軽になる。その千鳥のスピードに脅威を感じた具教は、新当流奥義・一の太刀を放つ。みんなが固唾（かたず）をのんで見守る中、ついに千鳥と具教の戦いの決着がつく。
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