舞台は衝撃の結末を迎えた第3シーズンから5年後。危機に陥ったマイケルソン家の前にさらなる脅威が待ち受ける。より強力な敵の登場に勢力図も変わり、物語が動き出す。
マイケルソン家が敗北を味わってから5年後。クラウスはニューオーリンズのバンパイア王として君臨するマルセルによって捕らわれの身となり、イライジャとレベッカは魔法で眠らされていた。ヘイリーはイライジャとレベッカを起こそうと奔走するが…。
クラウスが敗北を味わってから5年が経過した。ニューオーリンズのバンパイア王として君臨しているマルセルは、血統を継がないバンパイアたちをニューオーリンズに快く受け入れていたのだが…。
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治療を受けて目を覚ましたマイケルソン兄弟は、ヘイリーと合流。彼らは、もしマルセルと対峙することになったとしても、捕らわれの身になっているクラウスを救い出したいと考えていた。一方、クラウスのもとに…。
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娘のホープと最後に会ってから5年の年月が経ってしまったクラウスは、彼女との関係を再び育もうとする。しかし、ほかの家族はまだ不安に包まれていた。イライジャは家族を守るために、最善を尽くそうとする。
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娘を救おうとするヘイリーは、ニューオーリンズの子供に目を付けた謎の魔力の正体を解き明かすため、マルセルに助けを求める。クラウスはホープと共にその魔力を追い続け、そこにイライジャとヴィンセントも加わる。
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クラウスとマルセルは、ホロウによって闇の魔法をかけられ、邪悪な幻覚にとらわれていた。一方、ヘイリーは、闇の魔法とかつてのオオカミ人間の仲間たちとの間に、不思議な関係があることを突き止める。
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ホロウには謎の手下がいることが発覚。クラウスとイライジャはパーティを開いて、新たな脅威をおびき出そうとする。ホロウの復活に責任を感じているヴィンセントは、マイケルソン家に協力し、魔法を使う。
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ホロウの新たな手下が動き回っているということが判明するとフレイヤは屋敷に防御の魔法をかけ、クラウス、ヘイリー、ホープを屋敷の中で待機させる。一方、ヴィンセントは危険な儀式に気乗りがしない。
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先祖に召喚され、ヘイリーとクラウスは、先祖がいる世界に向かう。2人は、クラウスのかつての敵であり、ホロウを倒す秘密を知っている唯一の人物であるダヴィーナと対面。イライジャとマルセルは手を組むが…。
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ホロウがヴィンセントへの恐ろしい伝言を残す。ヴィンセントはホロウを倒すため決死の任務に就くことになった。クラウスは敵を倒すためとはいえ、家族には高い代償を払わせまいとし、驚くべき同盟関係を結ぶ。
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家族一丸となってホロウと対決するため、クラウスは疎遠になっていたレベッカとコールにニューオーリンズに戻るよう頼む。一方、フレイヤはヘイリーに対し、互いの命を危険にさらすような計画を持ちかけた。
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