第2期終盤で主人公・上条当麻たちと激闘を繰り広げた組織“神の右席”との戦いが、本作でさらに激化。また、上条、一方通行に続く主人公格キャラ・浜面仕上の活躍も必見。
学園都市に住む不幸少年・上条当麻は、レベル0、“無能力”の超能力者。しかしその右手には“幻想殺し”という、あらゆる異能を打ち消す力を宿していた。そんな彼はある日、友人の土御門にフランスへ連行され、不運にもまた騒動解決のため行動することに…。
夏の終わり、何者かによる学園都市への大規模な襲撃が起こり、世界情勢は緊迫していた。そんななか、学園都市のとある高校でも、クラスの三バカ・上条、土御門、青髪ピアスと鉄壁の女・吹寄による論戦が起きていた。
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統括理事会のひとり・親船最中の命懸けの行為によって知らされた、世界的混乱の原因。上条は土御門と共に、ローマ正教の持つ霊装「C文書」を追って、フランス・アビニョンへと飛ぶが、途中で土御門とはぐれ…。
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バチカンとアビニョンの教皇庁宮殿を繋ぐ「パイプライン」を断つため、行動を開始した上条と五和。しかし「神の右席」左方のテッラが彼らの行く手を阻む。特別な術式の前に上条たちは苦戦を強いられ…。
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アビニョン強襲の熱が冷めやらぬ秋の学園都市。街の暗い裏側へと落とされたアクセラレータたち「グループ」のもとに、ある情報がもたらされる。これから起こる事件を阻止するため、「グループ」は動き出す。
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「ピンセット」を奪取した「スクール」。その戦利品は、学園都市の「超能力者」にして「スクール」を統べる垣根帝督の手中にあった。一方、アクセラレータたちに「ブロック」に潜入していた海原から連絡が入る。
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逆転の一手を封じるべく、「アイテム」の隠れ家を襲撃する「スクール」。駆けつけた浜面の前には、倒れた絹旗と滝壺、そして学園都市第2位の姿があった。滝壺の能力の真実を知った浜面の胸に、強い決意がともる。
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とある昼下がり。不幸な事故により、購買全滅、食堂満席の憂き目に遭い、空腹の極限に追い込まれる上条たち。やむを得ず校外への脱出を試みた彼らに、職員室から刺客の手が迫る。 絶体絶命の上条を救ったのは…。
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1日待つと言い残して姿を消したアックア。圧倒的な力の差に上条は入院を余儀なくされ、天草式の面々もまた叩きのめされていた。 それでも襲いくるアックアと対峙すべく、建宮たちは万全の準備を整える。
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その身体的特徴のバランスを崩すことで力を暴走させる対聖人専用特殊攻撃術式「聖人崩し」。奥の手も届かず倒れ伏した天草式の前に姿を現したもうひとりの「聖人」神裂が、アックアと刃を交える。
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アックアの襲撃を退けたのもつかの間。土御門からの電話を受けて、空路イギリスへ向かうことになった上条たち。しかし、上条はフライトアデンダントを捜すうちに、機内で起こっていた事件に遭遇してしまう。
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