上遠野浩平の原作小説を、刊行20周年の節目に再びアニメ化。バラバラに見える登場人物たちの物語があちこちで繋がっていく、群像劇らしい気持ちよさにハマる。
宮下藤花は、県立深陽学園に通うごく普通の女子高生。しかし「世界の危機」が近づくと、彼女の中から「自動的な存在」、ブギーポップという人格が浮かび上がってくる。彼には「その人が一番美しい時に、それ以上醜くなる前に殺す」という噂が囁かれていて…？
同じ学校の後輩でもある恋人の宮下藤花を待っていた竹田啓司。約束の時間が過ぎても彼女は現れず、あきらめて帰ろうとした時、涙を流しながらふらふらと歩く男の姿が。そこへ不思議な人物が男に駆け寄り…。
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放課後、帰り支度をしている末真和子に一緒に帰ろうと声をかけた木下京子。川沿いの道を歩く末真に、京子は別の未知から帰らないかと提案する。そんな2人の前にライダースーツに見を包んだ霧間凪がやってくる。
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姿を消してしまった紙木城直子を心配する田中志郎は、風紀委員の当番をしていた新刻敬に尋ねるが知らないと言われる。2人の話を聞いていた早乙女正美は、行方がわからないなら霧間凪に聞けばいいと口を挟む。
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予備校で美術を教えながら、学生たちの進路相談も行う飛鳥井仁には、人の心の欠落が見えるという、生まれつき不思議な能力があった。ある日の仕事帰り、鳥井は自らをイマジネーターと名乗る水乃星透子に出会う。
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日本の高校に進学するため、海外から日本へと戻ってきた霧間凪の母親違いの弟でもある谷口正樹。学校ではあまり目立たないように過ごしていたが、ある日、街中の路地裏で同級生たちから因縁をつけられてしまい…。
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予備校で勉強中の宮下藤花と末真和子のもとに衣川琴絵がやってくる。木下京子から末真の話を聞いてやってきた琴絵は、琴絵の従兄である飛鳥井仁を助けて欲しいと話す。それを聞いた末真は任せてくれと返すが…。
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織機の願いを聞き入れ、黒い帽子とマントを身につけて、ブギーポップを演じることになった正樹。それから2週間が過ぎ、いまだ織機の真意を掴めずにいた。だが、正樹はもう少しだけブギーポップを続けようと言う。
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飛鳥井仁のことで相談にやってきた衣川琴絵の様子が急に変わってしまったことを知った末真和子。どうしても違和感を拭うことのできない末真は飛鳥井を訪ね、衣川が変わってしまった理由を聞き出そうとするが…。
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織機の隠された真実を知った正樹は「いったい今まで何を見ていたのか」と自分を責めつつ、彼女の行方を捜し始める。かろうじてつながった電話で「織機の力になりたい」と告げるが、織機は正樹の言葉を拒絶し…。
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私立探偵を営む黒田慎平の正体は、統和機構という秘密組織によって作られた合成人間・スケアクロウだった。そんな黒田のもとに、ピジョンが任務を持って現れる。それは、寺月恭一郎の身辺を調べるというもので…。
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