同名の大人気スマホゲームを初アニメ化。艦船を擬人化した美少女たちが非常に多く、画面が常に華やか。セイレーンとのド派手な戦闘シーンでは挑戦的な演出の数々にも注目。
異世界から異形の敵「セイレーン」が現れ、人類は4つの陣営による連合組織「アズールレーン」を結成。艦船の力を有する少女たちの活躍でセイレーンを撃退する。しかし人類は理念の違いによって2つの陣営に分裂することになり、新たな戦いの幕が上がる。
異世界より突如現れた異形の敵・セイレーンに対し、人類は結束して撃退。しかし、人類は、理念の違いからふたつの陣営に分裂。そのひとつ、アズールレーンの新基地に、マントに身を包んだ謎の少女・綾波が現れる。
24分アズールレーン基地は重桜の攻撃を退け、ジャベリンたちは何とか基地に帰還した。そんななか、妹のホーネットたちが航海中に襲撃を受けたことを知ったエンタープライズは、けがを押して救出に向かおうとする。
24分エリザベスからエンタープライズの監察を命じられていたベルファストは、彼女の窮地を救った。一方、この戦いについて悩むジャベリンをラフィーたちは浜辺へと連れ出す。彼女たちを見つめるエンタープライズは…。
24分重桜艦隊の一行が基地に帰還した。綾波や瑞鶴も、仲間のもとに戻っていた。そんななか、重桜の持っていた黒いメンタルキューブを調査するため基地に潜入しているシェフィールドらは、ある人物たちを目撃する。
24分シェフィールドとエディンバラは重桜基地を脱出し、どさくさに紛れて付いてきた明石と廃墟島に立てこもる。エンタープライズやベルファストらアズールレーンの救援部隊がやってきて、海域は不穏な空気に包まれる。
24分アズールレーン司令部は、レッドアクシズとセイレーンのつながりに思いをめぐらす。分析をしてみると、黒いメンタルキューブは何故かエンタープライズに反応。一方、みんなで大浴場へと向かおうとすると…。
24分嵐の中、両陣営の間で大規模な戦闘が始まった。ユニオンとロイヤルの連合艦隊は、セイレーンによって作られた暗黒界域で戦う羽目に。激しいバトルの中で、エンタープライズは再び赤城・加賀と激突する。
24分激しい戦闘の後、エンタープライズと赤城が行方不明となった。なかなか見つからないまま、暗黒界域の空間は大きく乱れ、両陣営は撤退戦を強いられる。一方、今まで事態を静観していたセイレーンが動きだそうとする。
24分捕虜としてアズールレーンに連れてこられた綾波をラフィーとジャベリンが見張ることに。2人に基地を案内されることになった綾波は身構えるが、少女たちは優しく迎え入れる。一方、エンタープライズは…。
24分重桜内部では、オロチ計画をめぐって激しく意見が対立していた。加賀はひとり夜桜の下で、赤城と天城との過去に思いを馳せていた。一方、エンタープライズは謎の悪夢に包み込まれ、ある人物たちと対峙する。
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