キタサンブラックとサトノダイヤモンドを中心として新たな世代の物語へ突入し、新たなウマ娘も続々登場。無敗の三冠ウマ娘に向けて激突する熱いレースと想いに涙。
トウカイテイオーに憧れ、彼女のようなウマ娘になることを目指してトレセン学園に入学したキタサンブラック。テイオーが所属するチーム・スピカに加入したキタサンは、無敗の三冠ウマ娘の夢を目指して強大なライバルが立ちはだかるレースに走り出す！
憧れのトウカイテイオーのようなウマ娘を目指して、トレセン学園に入学したキタサンブラック。テイオーと同じチーム・スピカに加入し、デビューから無傷の3連勝で勢いに乗るキタサンは皐月賞に出走する。
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ドゥラメンテに惨敗したキタサンは落ち込んだ日々を過ごしていた。テイオーのようなウマ娘になれないかもしれない...。そんな気持ちを抱いたままトレーニングを続けるキタサンの耳に、あるニュースが飛び込む。
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菊花賞に勝ったキタサンは有マ記念に出走することに。一方、ゴールドシップは柄にもなく思いつめた様子でいた。レースも差し迫った冬のある日、突如記者会見を開いたゴールドシップは驚きの発表をする。
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直近のレースで2着、3着と惜敗の続いたキタサン。自分にはレースに勝ち切るための何かが足りないと思い悩み、ナイスネイチャに相談していると、ひょんなことから自分の長所は丈夫な体だと気づく。
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天皇賞(春)に勝利し、少しずつ自信を持ち始めたキタサン。しかし、次走の宝塚記念にドゥラメンテも出走するというニュースを耳にし、せっかくの自信が揺らいでしまう。そんななか、ドゥラメンテと鉢合わせして...。
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サトノ家の悲願、GI勝利...。その期待を背負うウマ娘・サトノダイヤモンドは勝ち切れないレースが続いていた。「サトノのウマ娘はGIに勝てない」そんな言葉にあらがおうと、ダイヤはジンクス破りの特訓を始める。
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有マ記念のファン投票に選ばれたキタサンとダイヤは、幼い頃に見たトウカイテイオーの有マ記念に感動し、いつかこんな大きなレースで一緒に走ろうと約束していた。お互い強い想いを胸に運命のレースのゲートが開く。
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新年を迎え、ダイヤと初詣に出かけたキタサンは、ダイヤの願いが凱旋門賞に勝利して日本のウマ娘界に貢献したいというものと知る。目標を持てないでいる自分との差に落ち込むキタサンだったが...。
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ある朝突然、キタサンはダイヤを誘って旅に出る。じゃんけんで行き先を決めながらの目的地のない旅。道中で観光をしたり、おやつを食べたりと当てのない旅を楽しんだ2人は、最後に夕日の沈む灯台へとたどりつく。
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地域と学園の合同イベントの実行委員長となったキタサンは、たくさんの来客たちで賑わう学園の一角でドゥラメンテと出会う。ドゥラメンテとの語らいのなか、キタサンの胸にある感情が芽生え始める。
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