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原作ゲームのコンセプトを活かした前作を継承しつつ、よりストーリー重視の路線をとった第2期。第1期での謎も明らかになり、伏線も回収される解決編になっている。
邪神ドルアーガ復活により、難攻不落の巨塔・ドルアーガの塔も蘇った。登頂者ジルたちは伝説の秘宝を求め、ドルアーガの討伐に挑んだ…。しかし、ジルは最下層へと流され、失意の日々を送ることに。だが、ジルは再び仲間と共に塔を登る事を決意する。
ドルアーガ討伐から半年。真実を知るかつての登頂者はそれぞれの日々を過ごしていた。ニーバとカーヤが「幻の塔」に消えたショックから立ち直れないジルと、それを見守るファティナ。
25分
謎の少女はカイと名乗った。カイとはイシターの巫女にして、死んだはずのギルガメス王の王妃と同じ名前。ジルはカイの言葉を信じ、再び登頂の準備を始める。そんなジルに反発するファティナ。
25分
金剛の宮まで訪れたジルたちを待っていたのは、スキーリゾートの経営者として成功したメルトだった。メルトは、軍とのつきあいを優先し、ジルたちとカイをウラーゴンに引き渡してしまう。
25分
カイとともに天空の宮に到着したジルたち。待ち受けていたのはまたも邪神ドルアーガだった。再びドルアーガと戦うジルたち。その戦いの最中、ジルはカイから、謎のすべてを知らされる。
25分
ギルガメス王の影を倒すために、幻の塔の最上階を目指すニーバとカーヤ。ふたりを追うジルたちは、黄色い空のフロアへと足を踏み入れる。そこは子供の影のモンスターが襲いかかるフロアだった。
25分
熱帯雨林のフロアで、グレミカ配下の暗殺者に狙われるジル。一方、湖のフロアを行くニーバとカーヤ。「神は慈愛です」というカーヤに、ニーバは「神は気まぐれだ」と答え、いらだちを隠さない。
25分
次のフロアでメルトとクーパとも合流を果たしたジルたち。洋館で待っていたのは、死んだはずのアーメイ。カリーも姿を見せる。死者と出会えたうれしさで、先に進む意欲を失う仲間たち。
25分
次にジルたちが到着したのは、竜の墓場だった。傷ついたカーヤを抱え、竜の墓場で一時の休息をとっていたニーバ。スペキュラを引きつけるオトリとなったジルは、ついにニーバと再会する。
25分
ジルが目撃したのは攻撃に倒れたファティナたちだった。ジル・パーティーとグレミカ・パーティー、ウラーゴンと四騎士のマイトが接触。登頂の目的を確認するジルたち。幻の塔にも異変が！
25分
カイを捕らえて一気に最上階を目指すサキュバスとニーバ。ジルたち一行も最上階へと向かう。最上階で待つのは、力を強めていくギルガメス王の影。ニーバとジルたちは、それぞれ影の居城へと攻め込んでいく。
25分
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