「伝説の勇者の伝説」などの鏡貴也が原作を手がけた同名漫画をアニメ化、吸血鬼に挑む少年たちを描く。「進撃の巨人」のWIT STUDIO製作により迫力あるアクションが展開。
ある日、未知のウイルスで大人は死に絶え生き延びた子供たちも吸血鬼に支配されてしまう。優一郎は幼い孤児たちと共に外の世界へと脱出を図る…。それから4年後、優一郎は日本帝鬼軍の吸血鬼殲滅部隊・月鬼ノ組に入隊。吸血鬼との戦いにその身を投じていく！
突然に蔓延した未知のウイルスにより世界は破滅を迎え、生き残った少年少女は地の底から現れた吸血鬼に連れ去られていった。それから4年。優一郎とミカエラは吸血鬼の都市・サングィネムで暮らしていた。
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吸血鬼の世界から脱出して4年。優一郎は日本帝鬼軍へと入隊したが、吸血鬼への恨みから命令違反を犯してしまう。謹慎処分を受け、第二渋谷高校に通うことになるが、与えられた条件は「友達を作ること」だった。
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念願の「吸血鬼殲滅部隊」に配属された優一郎だが、高校へ通う生活に不満を抱いている。そんな時、同級生が「開かずの間」と呼ばれる進入禁止区域に入ってしまった。未熟者が入ると鬼にとりつかれるというエリアだ。
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サングィネムで優一郎をかばって死んだと思われたミカエラが生きていた。一方、優一郎と与一は共に吸血鬼殲滅部隊「月鬼ノ組」の研修生となる。しかし、自己紹介をする前に優一郎は同じ研修生の君月と衝突する。
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吸血鬼たちは評議会の決定でついに日本帝鬼軍殲滅へと動き出す。日本帝鬼軍本部も吸血鬼たちの動きを察知し、対策会議を設けた。さまざまな思惑が交錯するなか、優一郎たちは鬼呪装備契約のための訓練に励む。
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優一郎と君月、与一は最上位の鬼を封印した「黒鬼」シリーズとの契約の儀を開始。武器を抜いた瞬間、鬼は優一郎たちの心の「最ももろい部分」を攻撃し始める。それぞれの精神世界で、鬼と契約者との戦いが始まった。
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見事に最上位の「黒鬼」シリーズを手に入れた優一郎は、シノア、与一、君月らと組んで初の任務へと赴くことになった。そんなシノア率いる分隊に新たな仲間が配属される。それは三宮三葉という女性だった。
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シノア分隊の初任務、原宿での吸血鬼奇襲作戦が決行される。そこで優一郎たちが見たものは、家畜の服を着せられ生きる気力を失った多くの人間だった。優一郎はかつての自分の境遇を思い出し、復讐心を燃やす。
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原宿での任務を終えた優一郎たちは最終目的地の新宿に到着。だが、防御壁を築き安全だったはずの新宿は、吸血鬼の襲撃を受け戦場と化した。シノア隊も直ちに戦線に加わり、新宿攻防戦は激しさを増していく。
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新宿攻防戦の戦況はめまぐるしく変化し、帝鬼軍は劣勢に追い込まれていく。黒鬼装備を持つ優一郎たちの参戦もあったが、希望を打ち消すかのように第七位始祖、フェリド・バートリー率いる吸血鬼主力部隊が動き出す。
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