肌も露わな女性闘士の戦いを描くTVシリーズ第3期。女王の座を賭けた闘技会・クイーンズブレイドを巡り新たな戦いが勃発。迫力を増したバトルアクションが展開される。
30回目のクイーンズブレイドで優勝した美闘士レイナは女王に就くことなく去り、代わりに女王となったクローデットはクイーンズブレイドの廃止を宣言。しかし、それに叛逆する叛乱の騎士姫アンネロッテが現れ、彼女の元には美闘士たちが次々と集い…。
ラバトの町で新聞社を経営するユイットは、ヴァンテと共に町で横暴を働いている兵士を叩きのめしていた。その噂を聞いた鋼鉄参謀・ユーミルは、ヴァンテを連れて女王のもとを訪れるようユイットに要求するが…。
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アンネロッテは、自分はこれから何をすべきかを思案しながら町に来た。町では美闘士同士の草試合が盛り上がりを見せていたが、異端審問官・シギィが登場し、人々は見つかったら火あぶりだと慌てて逃げ出す。
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霧が発生し、魔物が住み着いたこともあり薬の運搬がうまくいっていないと聞いたアンネロッテは、霧の原因を調査すべくカリバラの森を訪れた。しかし思ったよりも霧は濃く、原因を調べるどころか道に迷ってしまう。
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ユーミルの大陸最強闘士計画実験は最終段階を迎え、被験体のミリムは闘士になる。鋼鉄山の知識と技術を費やした超振動を起こす剣、盾、鎧は、クローデットの稲妻を受けても無傷でいられるほど強靭だった。
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ミリムを救うためアンネロッテ、ユイット、ヴァンテは、女王の城・ガイノス城へ乗り込もうとする。途中で出会ったターニャンとサイニャンの助けもあり、3人は物資運搬の通用門からガイノス城への潜入に成功した。
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ユイットは、ミリムの超振動鎧に対抗すべく「反」超振動鎧の開発に着手するもなかなかうまいかずにいた。そんななか、ルナルナはミリムがたったひとりで砦を攻め落としたという噂を聞いてやってくる。
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アンネロッテはミリムを家族のもとへ送り届けるようルナルナに頼み、ユイットとリリアナに奪われたヴァンテを取り戻しに向かう。しかし、リリアナの足取りが掴めず、情報を得るため温泉街・タミアを訪れた。
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ついにアンネロッテは、女王に歯向かった者として討伐令を出されてしまう。さらなる一手として、ユーミルはある闘士を女王軍に引き込もうとしていた。一方、アジトでは、アンネロッテが女王になるよう推されるが…。
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アンネロッテがたどり着いた村で出会ったイズミは、子供たちとの約束を果たすため弟子にしてほしいと懇願。イズミの純粋な気持ちを受け止めたアンネロッテは、イズミを弟子にすることを決めた。
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女王にどうやって会えばいいのか思案するアンネロッテに対し、ユイットが合理的な手段で女王に会わせてあげると告げた。一方、女王の前には、大天使・ナナエルの使いとして神罰の執行者・ライラが訪れていた。
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