女子中学生と半妖の冒険を描く伝奇ロマンのTVシリーズ第2期。半妖と兄との戦い、ヒロインと半妖の時代を超えた因縁や、物語のキーとなるエピソードが多く語られている。
鬼術で死から復活した犬夜叉のかつての恋人、桔梗。いまだ桔梗を思い続ける犬夜叉に戸惑うかごめは、ささいな事で犬夜叉と喧嘩し、現代に戻ってしまう。その頃、ある者の策略により狙われた桔梗は、妖怪と戦い傷つき倒れたところを犬夜叉に助けられる。
犬夜叉に挑んだ灰刃坊は、鉄砕牙の剣圧の前に消し飛んで果てた。残ったのは、邪気を放ち触ることもできない闘鬼神のみ。そこへ、真の持ち主である殺生丸が現れる。
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奈落の新たな分身・獣郎丸と影郎丸が、犬夜叉たちに襲いかかってきた。かごめの危機に舞い戻った鋼牙が二体の妖怪と闘うが…!?
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鋼牙の一件で、犬夜叉と喧嘩したかごめは、現代に帰還。その頃、奈落は桔梗を慕う鬼蜘蛛の心を消すため、桔梗へ巨大死魂虫を差し向けた。
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桔梗を選んだ犬夜叉の気持ちを察し、もう戻れないと悩むかごめ。だが、桔梗がいなくなればいいと思うほど犬夜叉が好きなことを自覚する。
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崩壊した奈落城跡で、珊瑚は退治屋仲間と父の遺骨を発見。その近くに記憶を失った琥珀がいた。琥珀を救った珊瑚は弟との再会を喜ぶが…!?
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奈落に操られ、かごめの命を狙う琥珀。だが琥珀は、かごめの命を奪わなかった。奈落の支配から取り戻すため、琥珀を殺して自分も一緒に死のうとする珊瑚。間一髪、止める犬夜叉。
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犬夜叉の変化の秘密を探る殺生丸は、鉄砕牙と天生牙の鞘を削り出した朴の木の妖怪・朴仙翁を訪ねる。朴仙翁は、犬夜叉が変化を繰り返せば妖怪の血に心を喰われ、戦うだけの化け物になるという。
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命の危機に陥った犬夜叉はついに妖怪に変化してしまう。蛾天丸も一瞬で粉砕、逃げ惑う野盗もその爪にかけ、止めるかごめの声も聞こえない。そこへ現れた殺生丸が、闘鬼神でその動きを封じる。
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悟心鬼に折られ、犬夜叉の牙で修復したため、父の大妖怪の強さと釣り合わず重い刀になった鉄砕牙。手放せば、犬夜叉は命を守るために妖怪に変化してしまう。刀々斎は、竜骨精を斬れと助言する。
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竜骨精に鉄砕牙を飛ばされ、妖怪に変化した犬夜叉。刀々斎は引き上げを命じるが、かごめは残ると決意。だが、犬夜叉も己の中の妖怪の血と戦っていた。ついに鉄砕牙を掴む犬夜叉。
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