前作「必殺仕事人V激闘編」に続く主水シリーズで、新たな仕事人・夜鶴の銀平と便利屋のお玉が登場する。当時の流行や社会現象も盛り込まれ、コメディ要素がパワーアップ！
南町奉行所同心の主水は、百軒長屋の出張番屋詰めを命じられる。そこで、長屋の住人たちを食いものにする普請方組頭、高森と口入れ屋、上総屋らの悪業を知る。主水は裏稼業をする銀平、お玉、それに昔なじみの政、順之助らと新たな仕事人チームを結成する。
百軒長屋の番所勤めへ左遷された主水は、殺しの現場を目撃。そんな中、便利屋の女・お玉は、商いを注意した主水に「裏稼業のことを奉行所に知らせる」と脅す。主水は、順之助と共に彼女の身辺を探ることに。
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一人息子・小太郎を女手一つで育てている若後家・お志麻が何者かに襲われた。主水は犯人から摺り本の墨の匂いがしたと聞き、調査を開始。だがそのお志麻が瓦版屋・聖古堂の朝吉と密会し、不義密通で殺されてしまう。
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船頭の銀平は、魚屋・魚虎の直吉が武士に斬られる現場を目撃。幸い軽傷で済んだが、お玉がわけを聞いても直吉は答えようとしない。実は直吉は脱藩した元侍で、仲間と共に藩主・稲葉備中守の暗殺をくわだてていた。
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銀平が主水を呼び出し、「しばらく裏稼業から外れたい」と言い出す。彼はかつての恋人・おたきを救うため、故郷の武蔵国・日の坂村へ向かうという。その村の人々は、関八州取締出役・黒岩に苦しめられていた。
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大目付として、切支丹狩りで成果を上げた元長崎奉行・加納源太夫が赴任。早速加納は旗本・牧野守正の妻・雪乃が切支丹であることを突き止め、夫婦もろとも斬殺。だが主水は、加納に疑念を抱き始める。
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御庭番組頭・倉持典膳の手の者が、主水を強襲。連れ去られた主水は、御公儀から薩摩への密偵を命じられる。一方、典膳と手を組む盗賊・辰蔵一味は、隠した金を掘り起こそうとするが、そこには番屋が建っていた。
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オランダ商館長の一行が江戸の定宿・長崎屋に到着。その晩主水は、役人に追われている外人娘を助ける。順之助に通訳を頼んだところ彼女はオランダ商館長の娘・マリアで、長崎屋から逃げて来たらしく…。
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百軒長屋に住むおむらは、親のために吉原へ身を売り12年間働き、大工・多吉の女房となった。だが彼女に、江戸一番の香具師の元締・騎西屋宇兵衛が目を付ける。宇兵衛の手下・鎌吉は、彼女を口説こうとして…。
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浪人・島田誠之助の妻・おしのは、病弱な夫の薬代のために出逢茶屋で売春をしていた。ある日、出逢茶屋・松風の主人・仙蔵は、おしのと相方の男を薬で眠らせて殺害。仙蔵は牢屋同心・中井らと結託していた。
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政の知人の未亡人・とせの一人息子・原田宗吉が、物書方同心として奉行所入りすることになった。しかしその影で、とせは同心株を都合した紙問屋・伊良子屋の手立てにより、年番与力・金森左京に抱かれることになる。
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