新加入した京本政樹、村上弘明が主婦層の支持を得て、第二次仕事人ブームを呼んだ「必殺仕事人Ｖ」の続編。裏家業を束ねる「闇の会」の登場で仕事人界に新たな掟が…。
仕事人組織「闇の会」から、何でも屋の加代が仕事を引き受けてくる。しかし相手が大物の神尾将監と知ると、主水も組紐屋の留、鍛冶屋の政も難色を示す。そんな時、処刑で元締を失い裏家業ができない壱、弐、参の3人が助っ人として使ってほしいと願い出る。
奉行所の仕事人狩りが厳しくなり、主水らは鳴りを潜めていた。だが困窮した加代は、標的が北町奉行とは気付かずに仕事を引き受けてしまう。そんな中、主水たちの身辺に怪しい男たちが現れるようになった。
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江戸で、井戸水を飲んで急死する者が続出し、奉行所は井戸の警戒にあたっていた。そんな中加代は闇の会で仕事を請ける。その標的は江戸留守居役・久坂長勝の息子・恭四郎で、依頼主は恭四郎の母・美濃であった。
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闇の会で加代は、大奥御年寄・阿茶局殺しを50両で請ける。だが主水、竜、政は、この難仕事を断ってしまった。そこに現れた弐は、加代に仕事料の大半を要求。その上で、主水らを担ぎ出す秘策を加代に授けた。
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今度の仕事の標的は、民百姓にも人望が厚い上州伊香保村の親分・仁吉。主水らは伊香保へ向かうが、加代はそこで依頼人を見掛ける。その男の正体は、荒熊の吉蔵と呼ばれる親分で、村の嫌われ者だというが…。
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奉行所に「鬼を見た」という訴えが相次ぐ。主水は目撃談のあった芝・金杉へ赴くが、そこには南蛮渡来品を扱う長崎屋があるだけだった。一方、闇の会に出席した加代は、長崎屋の女将・ぎんらを仕置する仕事を請ける。
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今度の標的は芝・建徳寺の大僧正・隆顕。だが隆顕は公方様も一目置く大物で、僧兵を従えた難敵だった。政によると、この寺は駆け込み寺として有名な尼寺・忍性院と秘密の通路で繋がっているというのだが…。
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闇の会に新興やくざ・入船屋銀平殺しの頼みが入る。頼み人は、梅若一家の滝夜叉の佐吉。だがこの依頼は仕事料が安く、やくざの助太刀ということもあって流れた。そんな中、参は佐吉と親しくなっていき…。
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京の闇の会から、姉三六角蛸錦と呼ばれる外道仕事人一味を仕置してほしいという依頼が入る。加代はこの大仕事に張り切り、主水を残して竜や政と共に京へ向かった。そして主水も、公務で京都へ赴くことになる。
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江戸では、金をもらって盗みを働く盗み屋が噂になっていた。そんな中、加代は火盗改方頭・神谷一徳殺しの仕事を請けるが、仕事料が少なく主水には頼みづらい。これを知った壱は主水を外すよう加代に持ち掛ける。
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将軍の甥・田安忠清には、貧乏浪人を嬲り殺すことを楽しんでいるという噂がある。そんな中、闇の会に田安殺しの依頼が入った。加代が迷っているうちにほかの仕事人たちが請けたが、田安らに返り討ちにされ…。
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